W czasie ostatnich przesłuchań przed komisjami amerykańskiego Senatu, przedstawiciele Pentagonu określili cenę jednostkową F-35 na 114-135 mln USD. Kupowane w 2011 będą jednak kosztować po 201 mln USD.
Dane o średniej cenie jednostkowej podali Ashton Carter podsekretarz ds. zakupów Pentagonu i podległa mu Christine Fox, dyrektorka działu, zajmującego się szacowaniem kosztów programów wojskowych.
Według ich informacji koszt pozyskania 2443 egz. F-35 dla amerykańskich sił zbrojnych zamknie się kwotą 278-329 mld USD, obliczanych przy użyciu średniej wartości dolara w ciągu najbliższych 10 lat. Do kwoty tej doliczyć jednak trzeba koszt prac badawczo-rozwojowych, oceniany obecnie na 60 mld USD. Przy uwzględnieniu tej wielkości, całkowity koszt jednostkowy wzrośnie do 139-160 mln USD.
W preliminarzu budżetu resortu obrony na przyszły rok wydzielono prawie 8,7 mld USD na zakup 43 samolotów. Oznacza to, że cena jednego egz. wyniesie 201 mln USD. Przedstawiciele Pentagonu zapewnili, że rozpoczęcie produkcji wielkoseryjnej pozwoli na znaczne zmniejszenie tej kwoty.
Członkowie Center for Defense Information - akademicy i emerytowani rangą wojskowi, występujący obecnie jako część World Security Institute - uważają jednak, że to ostatnie stwierdzenie nie musi być prawdą. Koszty jednostkowe w przypadku kilku innych programów, w tym F-22A Raptor czy bombowców B-2, wcale nie zmniejszyły się po rozpoczęciu produkcji seryjnej. Co więcej, wielkość całkowitego zapotrzebowania na F-35 oceniana może być zbyt optymistycznie, co grozi zwiększeniem ceny jednostkowej, w wyniku zmniejszenia zamówień (zobacz: Ile zostanie wyprodukowanych F-35?).